В шесть лет маленького Джейсона заприметил один из скаутов Манчестер Сити, и Гилкриста взяли в систему подготовки молодежи манкунианцев, где он провел десять лет. Шесть сезонов из десяти Джейсон становился лучшим бомбардиром команды! Тем не менее, в возрасте 16-ти лет Сити отпустил игрока, и Джейсон перешел в Бернли.

В первом же сезоне в составе молодежки Бернли Гилкрист забил 26 голов, а год спустя наколотил 22 мяча, в том числе отличившись хэт-триком в ворота Манчестер Юнайтед в молодежном Кубке Англии. Тот матч, к слову, проходил на Олд Траффорд.

В 2013 году Джейсон был отдан в аренду в Дройлсден, где впервые вышел в составе взрослой команды. Проведя десять матчей, Гилкрист забил один гол.

Летом 2013 года Бернли предложил 18-летнему форварду профессиональный контракт на один год, а затем продлил его еще на год. Правда, все это время Джейсон выступал за резервную команду Бернли.

В феврале 2015 года форвард был отдан в аренду Аккрингтон Стэнли из Лиги 2, за который провел пять игр без голов. Год спустя история повторилась: месяц аренды в Честере принес Гилкристу две игры без забитых мячей.

Летом 2016 года Бернли отказался продлевать контракт Гилкриста, и он присоединился к Юнайтед оф Манчестер.